Griffen-en jaio zen, Karintian (Austria), 1942an.
Idazle gisa irratirako Uholdea testu laburraren bidez agertu zuen bere burua, 1963an. Garai horretako idazlanek, bai egikeragatik bai gaiengatik, Kafkaren kontakizunak gogorarazten dituzte (idazlan horietako baten izenburua, gainera, Prozesua da, eta “Franz K.ri” eskainita dago). Handke “Grazeko taldea” deituari loturik egon zen, eta haren Manusckripte aldizkarian hasi zen argitaratzen.
Handik gutxira bere lehenbiziko antzezlanak antzeztuko zituzten, honakoak alegia: Profezia, Ikusleei irainak, Apopiloak tutore izan nahi du, Konstantza lakuaren gaineko zaldiketa,... eta 1966an bere estreinako eleberria argitaratu zuen, Liztortzarrak izenekoa. Baina beste eleberri bat izan zen, Atezainak penaltiari dion beldurra izenekoa hain zuzen, nazioarte mailara zabaldu ahal izatea ekarri ziona. Harrezkero, hizkuntza askotara itzuli dute.
Kontakizunak, testu dramatikoak, eleberriak, dietarioak, olerkiak eta abar egin ditu, baina horiek guztiak izenak dioena baino askoz gehiago dira. Izan ere, Handke ez da generoetara mugatzen, batik bat idazlea delako. Gaur egun, Günter Grass-en belaunaldiaren osteko alemanezko literaturaren izen adierazgarrienetako bat da.
1973an Georg Büchner saria eman zioten -alemanezko Cervantes Sariaren parekoa da-, baina uko egingo zion gero.
Zinera ere behin baino gehiagotan hurbildu da: aktore gisa aritu da behin, bere liburu batzuen pantailarako moldaketak zuzendu ditu, eta bere obretan oinarritutako hainbat gidoi egin ditu Wim Wenders zuzendari alemaniarrarentzat.
Idazle eta bidaiari amorratua izaki, Espainiak erakarpen berezia eragiten dio.
Paristik hurbil bizi da.