Nació en Griffen, Carintia (Austria), en 1942.
Se dio a conocer como escritor con el breve texto radiofónico La inundación, en 1963. Sus escritos de esa época, por factura y temática, recuerdan a los relatos de Kafka (uno de ellos, además, lleva por título El proceso y la dedicatoria “para Franz K.”). Handke estuvo vinculado al “Grupo de Graz”, en cuya revista, Manusckripte, comenzó a publicar.
Poco después serían representadas sus primeras obras teatrales: Profecía, Insultos al público, El pupilo quiere ser tutor, La cabalgada sobre el lago Constanza,… y en 1966 publicó Los avispones, su primera novela. Pero fue otra novela, El miedo del portero al penalty, la que le proporcionó trascendencia internacional. Desde entonces ha sido traducido a numerosos idiomas.
Autor de relatos, textos dramáticos, novelas, dietarios, poemas,... ninguno de los cuales será sólo eso. Y es que Handke no se atiene a los géneros, para ser, ante todo, escritor. Hoy es uno de los nombres más representativos de la literatura en lengua alemana posterior a la generación de Günter Grass.
En 1973 fue premiado con el Georg Büchner -el Premio Cervantes de la lengua alemana- al que luego renunciaría.
Ha realizado diversos acercamientos al cine: una intervención como actor, ha dirigido adaptaciones para la pantalla de libros propios y ha elaborado varios guiones basados en sus obras para el director alemán Wim Wenders.
Escritor eminentemente viajero, siente una especial predilección por España.
Reside en las cercanías de París.